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本作主人公为高中生，也是假面骑士史上年龄较小的骑士，口头禅为“宇宙来了”。这是假面骑士系列第一次以高中校园作为故事舞台，以高中生作为主角。主角如月弦太朗是转校生，梳着飞机头，梦想是“与学校的所有人成为朋友”。他的同班同学歌星贤吾，拥有神秘的天文开关和月球基地——玉兔舱。二人的相遇，促使了假面骑士卌骑的诞生！弦太朗与朋友们共同创立了假面骑士部，在宇宙与学园的舞台上，与朋友们一起成长，共享有泪有笑的青春。

照井龙与亚树子开始了婚后的甜蜜生活，但最近发生了连续杀人案件，紧急受命的龙参与到了案件的调查中。此时，刃野警官却遭到枪击伤重倒下了，而龙则莫名被当成了嫌疑人！深陷危机的龙不得不与掌握着案情关键线索的女惯偷——葛木葵一起躲避追捕，加速记忆体被夺走的龙也无法变身成假面骑士！不仅如此，因为亚树子得知了龙与别的女人一起逃亡而愤怒不已，龙还面临着离婚危机？！敌人不断袭来，龙能否冲破困境化险为夷呢？

风都市民因盖亚记忆体试验品而变成了掺杂体作乱，假面骑士双骑解决了这一难题。可突然间出现了一位名叫米娜的神秘女子。她对双骑充满了恨意，一心想要复仇，于是用超能力对双骑展开了猛攻。但众人听闻了米娜心中恨意的根源后，都感到十分意外……根据米娜所说，原来那个将风都推向深渊的犯人大道克己，也就是假面骑士永骑，竟然是将米娜等人救出地狱的大英雄！恐怖组织“不死者”，还有假面骑士永骑诞生的秘密，“恶魔（永骑）”的真实一面就此揭开！